《血咒之城：緋紅之誓》由飯田周太郎（Shutaro）與五十嵐孝司（Koji Igarashi）共同領銜開發。故事背景設定於 16 世紀的英格蘭，時間線則早於前作。當時，一座由惡魔領主伊萊亞斯（Elias）掌控的神秘浮空城堡出現，率領大量惡魔肆虐王國，導致民生凋敝、國勢衰頹。
遊戲導入兩位全新主角，分別為教會所屬「黑狼團（Black Wolves）」旗下的年輕戰士李奧納多・布蘭頓（Leonard Brandon），以及王國「白鹿團（Kingdom’s White Stags）」的騎士亞歷山大・奇泰拉（Alexander Kyteler），後者同時也是先前討伐行動中的唯一倖存者。玩家將交替操作兩位角色，共同對抗惡魔勢力，推翻伊萊亞斯的統治，並解放遭壓迫的國度。
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